Μηχανισμοί συμπεριφοράς και προσαρμογές των ευρωπαϊκών πληθυσμών του Stellagama stellio

Abstract

The present study focuses on the intraspecific divergence of the Roughtail Rock Agama (Stellagama stellio; Agamidae) in ecophysiology and evolutionary history. First, the effects of the environment on the digestive efficiency and the effectiveness of thermoregulation of insular and mainland populations were studied along a NW-SE cline. Apparent digestive efficiency (ADE) is not linked to phenotypic traits of populations nor to their phylogenetic relatedness but rather to their area of origin and its climatic features. Climate affects digestion indirectly, through food availability. Lizards from the northernmost ‘wet’ edge of the species’ distribution achieve the lowest ADEs for all nutrients. Insularity does not seem to affect digestion. Populations have adapted well to their current habitat conditions, having developed efficient physiological mechanisms, so that no single rule can account for all cases but particularities of each habitat lead to different patterns. Age also affects digestion, with adults being more capable to extract lipids and sugars, while juveniles to extract proteins. This can be due to effects of body size and sexual/reproductive behavior in adults and somatic growth in juveniles. Concerning thermoregulation, animals from Delos exhibit the highest effectiveness, while populations at the edges of the geographic cline exhibit the lowest. These differences are not related to phylogenetic relationships among populations but can be attributed to differences in the thermal regime of their habitats. Regarding selected temperatures, there is a significant difference between the Cypriot population and all the rest, with animals from Cyprus selecting lower temperatures. Thermoregulation in S. stellio is not a stable but rather a labile physiological function. The phylogeny of S. stellio based on five mitochondrial and three nuclear genes supports its monophyly and its divergence dates back to the Lower Miocene. All morphologically described subspecies represent distinct phylogenetic lineages, while seven more distinct lineages are found, four of which could be named as subspecies. The Cypriot subspecies branched off first at 3.99 MYA, and in combination with genetic distances, haplotype diversity and results of species-delimitation analysis, it should be revised and possibly elevated to species level. A series of vicarianistic events, geo- and/or overseas dispersal, as well as human-aided dispersal, combined with known biogeographic barriers contributed to the species’ diversification during the Pleistocene. The phylogenetic lineages revealed herein are congruent with the high morphological variation exhibited by populations along the species’ distribution. In conclusion, this research highlights the importance of studying physiological and evolutionary patterns and processes at population level for a better understanding of mechanisms and factors promoting differentiation even within monophyletic clades. The study organism seems to comprise a superspecies under intensive diversification promoted by a variety of natural and human-driven factors.

Η παρούσα διατριβή εστιάζει στην ενδοειδική διαφοροποίηση της σαύρας Stellagama stellio (Agamidae) ως προς την οικοφυσιολογία και τη φυλογένεση. Αρχικά ερευνάται η επίδραση του περιβάλλοντος στην απόδοση της πέψης και στην αποτελεσματικότητα της θερμορρύθμισης σε νησιωτικούς και ηπειρωτικούς πληθυσμούς κατά μήκος γεωγραφικού ΒΔ-ΝΑ κλινούς. Αναδεικνύεται η επίδραση του κλίματος στην πεπτική αποδοτικότητα, η οποία ασκείται κυρίως έμμεσα. Οι πληθυσμοί του βόρειου, «υγρού» άκρου εμφάνισαν τη μικρότερη πεπτική αποδοτικότητα σε όλα τα θρεπτικά συστατικά. Η σύγκριση μεταξύ ηπειρωτικών και νησιωτικών πληθυσμών δεν ανέδειξε τον νησιωτισμό ως σημαντική παράμετρο για την πέψη. Οι διαφορετικοί πληθυσμοί έχουν προσαρμοστεί στις τοπικές συνθήκες του ενδιαιτήματος όπου ζουν με τις ιδιαιτερότητές του να οδηγούν σε διαφορετικά προσαρμοστικά πρότυπα. Η ηλικία επηρεάζει εξίσου την πέψη, οδηγώντας σε οντογενετική αλλαγή στην αποδοτικότητα των τριών βασικών θρεπτικών συστατικών. Τα ενήλικα είναι ικανότερα στην εξαγωγή λιπιδίων και σακχάρων ενώ τα ανήλικα στην εξαγωγή πρωτεϊνών, διαφορές που αποδίδονται στο σχετικό μέγεθος των ατόμων και στις ενεργοβόρες διεργασίες της αναπαραγωγής στα ενήλικα, και στις ανάγκες σωματικής αύξησης στα ανήλικα. Όσον αφορά τη θερμορρύθμιση, αποτελεσματικότερος εμφανίζεται ο πληθυσμός της Δήλου, ενώ εκείνοι στα δύο άκρα του γεωγραφικού κλινούς θερμορρυθμίζουν με μικρότερη αποτελεσματικότητα. Οι διαφορές αυτές δεν αντανακλούν τις φυλογενετικές συγγένειες των πληθυσμών και αποδίδονται στα θερμικά χαρακτηριστικά των ενδιαιτημάτων. Στις επιλεγόμενες θερμοκρασίες διαφοροποιείται σημαντικά ο κυπριακός πληθυσμός, επιλέγοντας χαμηλότερες θερμοκρασίες από τους υπόλοιπους. Στην περίπτωση του S. stellio, η θερμορρύθμιση δεν αποτελεί «στατική» αλλά «μεταβαλλόμενη» λειτουργία. Η μελέτη της εξελικτικής ιστορίας του είδους, στη βάση πέντε μιτοχονδριακών και τριών πυρηνικών γονιδίων, δείχνει ότι το S. stellio αποτελεί μονοφυλετικό κλάδο που απέκλινε περ. 18 εκ. χρ. πριν. Τα γνωστά υποείδη αντιστοιχούν σε ξεχωριστές γενεαλογικές γραμμές και υπάρχουν και επτά επιπλέον διακριτές γραμμές, τέσσερεις τουλάχιστον από τις οποίες θα μπορούσαν να αποτελούν νέα τάξα. Το κυπριακό υποείδος αντιπροσωπεύει την παλαιότερη γενεαλογική γραμμή (3,99 εκ. χρ. πριν) και, σε συνδυασμό με τις γενετικές αποστάσεις, τους απλοτύπους και την ανάλυση οριοθέτησης ειδών, φαίνεται αναγκαία η ταξινομική αναθεώρησή του και η αναβίβασή του στο επίπεδο του είδους. Συμβάντα βικαριανισμού, διασποράς και ανθρωπόχωρης μεταφοράς, σε συνδυασμό με γνωστά βιογεωγραφικά φράγματα, συνέβαλαν στην εξελικτική διαφοροποίηση του είδους κατά το μέσο και ανώτερο Πλειστόκαινο. Οι διαφορές μεταξύ των γενεαλογικών γραμμών υποστηρίζουν την υψηλή μορφολογική ποικιλότητα των διαφορετικών πληθυσμών του είδους σε όλο το εύρος εξάπλωσής του. Συνοπτικά, η παρούσα έρευνα αναδεικνύει τη σημασία της μελέτης των φυσιολογικών και εξελικτικών προτύπων και διεργασιών σε επίπεδο πληθυσμών για την καλύτερη κατανόηση των μηχανισμών και των παραγόντων που συμβάλλουν στη διαφοροποίηση ακόμα και εντός μονοφυλετικών ομάδων. Ο οργανισμός μελέτης φαίνεται να αποτελεί «υπερείδος» που διαφοροποιείται έντονα υπό τη δράση τόσο φυσικών όσο και ανθρωπογενών παραγόντων.