Behavioral and neural markers of serial order and timing in skilled motor sequences during planning

Abstract

The ability to organize our movements in well-coordinated and functional sequences that are flexibly retrieved and generated from memory is a hallmark of the human behavioral repertoire. To achieve this skill, the brain utilizes the period before movement initiation to ‘set up’ and prepare the key higher-order properties of sequence representation, namely the order and timing of sequential movements. Previous neurophysiological research provides evidence for a parallel graded preactivation of upcoming movements offering support for a class of neural network models, termed competitive queuing (CQ). Timing has been modelled in this context as a key regulator of ordinal position of to-be-performed movements, whilst preparation time has been associated with improved subsequent performance. What remains unanswered is the role of preparation time and sequence timing in preorganizing the previously reported gradient of movements according to their position in the sequence during planning. By addressing that question, the present thesis aimed at disambiguating the representation of serial order and sequence timing during planning both with behavioral and neural measures. With a novel behavioral ‘delayed-production’ paradigm which utilized movement probes, this thesis first investigated the behavioral readout of the CQ mechanism prior to execution of well-learnt finger sequences and its modulation by preparation time or sequence timing (different speeds/temporal grouping). Subsequently, using movement decoding from non-invasive Electroencephalography (EEG) and concurrent Electromyography (EMG), the parallel graded preactivation of upcoming movements and the potential impact of sequence timing, and specifically different speeds, on regulating the preactivations were further examined. The findings revealed that the preparatory CQ gradient acquired at the behavioral level represented the serial order of simultaneously prepared movements depending on their initial position in the sequence. The quality of movements’ organisation expressed via the CQ gradient during planning was improved by more time to prepare the sequence, not its timing. The longer the preparation time the more the gradient was expanded refining the movements’ organisation by their ordinal position. When more pronounced, i.e., featuring more distinct differences between positions, the gradient predicted better sequence performance, suggesting that this mechanism supports a more accurate sequence plan accounting for improved sequence execution. The preparatory CQ gradient also reflected a fine-grained mechanism which determines the preparatory state of movements depending on whether a planned movement belongs to a sequence or not, or whether a movement is planned as part of a sequence or not. In contrast to previous findings, time-resolved EEG decoding showed that movement-related neural patterns were not preactivated in parallel before execution. Post hoc transformation of both the EEG and the EMG time series and timing analysis demonstrated that the EEG signal was scaled during sequence planning according to the speed of the cued sequence. The timing of a movement unrelated to the planned sequence was rehearsed during sequence planning at the same time as the sequential movement in the first position. Both findings were not present at the neural periphery during sequence planning suggesting a high-level timing rehearsal of upcoming movements in the absence of overt motor behavior. Overall, these findings demonstrate that order and timing are controlled by different mechanisms during the planning of skilled motor sequences. This research has implications for understanding a modular control of motor sequence representation and the planning dynamics through different modalities and measures. Finally, these findings are discussed in reference to skilled sequencing in movement disorders.

Η ικανότητα να οργανώνουμε τις κινήσεις μας σε καλά συντονισμένες και λειτουργικές ακολουθίες που ανακτώνται και παράγονται με ευελιξία από μνήμης είναι χαρακτηριστικό γνώρισμα του ανθρώπινου ρεπερτορίου συμπεριφοράς. Για να επιτύχει αυτή την επιδέξια ικανότητα, ο εγκέφαλος χρησιμοποιεί την περίοδο πριν από την έναρξη της κίνησης για να «ρυθμίσει» και να προετοιμάσει τις βασικές ιδιότητες ανώτερης τάξης της αναπαράστασης της ακολουθίας, δηλαδή τη σειρά και το χρονισμό των διαδοχικών κινήσεων. Προηγούμενη νευροφυσιολογική έρευνα παρέχει στοιχεία για μια παράλληλη διαβαθμισμένη προενεργοποίηση των επερχόμενων κινήσεων, εύρημα που στηρίζει μια κατηγορία μοντέλων νευρωνικών δικτύων, ονομαζόμενων competitive queuing (CQ). Ο χρονισμός έχει μοντελοποιηθεί σε αυτό το πλαίσιο ως βασικός ρυθμιστής της τακτικής θέσης των προς εκτέλεση κινήσεων, ενώ ο χρόνος προετοιμασίας έχει συσχετιστεί με τη βελτιωμένη μετέπειτα απόδοσή τους. Αυτό που παραμένει αναπάντητο είναι ο ρόλος του χρόνου προετοιμασίας και του χρονισμού της ακολουθίας στην προ-οργάνωση της προηγουμένως αναφερθείσας διαβάθμισης των κινήσεων σύμφωνα με τη θέση τους στην ακολουθία κατά τον προγραμματισμό. Αντιμετωπίζοντας αυτό το ερώτημα, η παρούσα διατριβή είχε ως στόχο την αποσαφήνιση της αναπαράστασης της σειριακής τάξης και του χρονισμού της ακολουθίας κατά τον προγραμματισμό τόσο με συμπεριφορικές όσο και με νευρωνικές μετρήσεις. Με ένα καινοτόμο συμπεριφορικό παράδειγμα «καθυστερημένης παραγωγής» που χρησιμοποίησε ανιχνευτές κίνησης, αυτή η διατριβή διερεύνησε για πρώτη φορά τη συμπεριφορική ανάγνωση του μηχανισμού CQ πριν από την εκτέλεση καλά μαθημένων ακολουθιών δακτύλων και τη διαμόρφωσή του από το χρόνο προετοιμασίας ή το χρονισμό της ακολουθίας (διαφορετικές ταχύτητες/χρονική ομαδοποίηση ). Στη συνέχεια, χρησιμοποιώντας αποκωδικοποίηση της κίνησης από μη επεμβατικό Ηλεκτροεγκεφαλογράφημα (ΗΕΓ) και ταυτόχρονο Ηλεκτρομυογράφημα (ΗΜΓ), εξετάστηκε περαιτέρω η παράλληλη διαβαθμισμένη προενεργοποίηση των επερχόμενων κινήσεων και η πιθανή επίδραση του χρονισμού της ακολουθίας, και συγκεκριμένα των διαφορετικών ταχυτήτων, στη ρύθμιση των προενεργοποιήσεων. Τα ευρήματα αποκάλυψαν ότι η προπαρασκευαστική βαθμίδα CQ που αποκτήθηκε σε επίπεδο συμπεριφοράς αντιπροσώπευε τη σειριακή τάξη των ταυτόχρονα προετοιμασμένων κινήσεων ανάλογα με την αρχική τους θέση στην ακολουθία. Η ποιότητα της οργάνωσης των κινήσεων που εκφράστηκε μέσω της διαβάθμισης CQ κατά τη διάρκεια του σχεδιασμού βελτιώθηκε όταν υπήρχε περισσότερος χρόνος για την προετοιμασία της ακολουθίας, αλλά όχι από το χρονισμό της. Όσο μεγαλύτερος ήταν ο χρόνος προετοιμασίας τόσο περισσότερο διευρύνθηκε η βαθμίδα βελτιώνοντας την οργάνωση των κινήσεων με βάση την τακτική τους θέση. Όταν ήταν πιο έντονη, δηλαδή, με πιο ευδιάκριτες διαφορές μεταξύ των θέσεων, η βαθμίδα προέβλεψε καλύτερη απόδοση της ακολουθίας, υποδηλώνοντας ότι αυτός ο μηχανισμός υποστηρίζει ένα πιο ακριβές σχέδιο ακολουθίας που εξηγεί τη βελτιωμένη εκτέλεση της ακολουθίας. Η προπαρασκευαστική βαθμίδα CQ αντικατόπτρισε επίσης έναν μηχανισμό εξαιρετικής λεπτομέρειας που καθορίζει την προπαρασκευαστική κατάσταση των κινήσεων ανάλογα με το αν μια προγραμματισμένη κίνηση ανήκει σε μια ακολουθία ή όχι, ή εάν μια κίνηση σχεδιάζεται ως μέρος μιας ακολουθίας ή όχι. Σε αντίθεση με τα προηγούμενα ευρήματα, η αποκωδικοποίηση ΗΕΓ με χρονική ανάλυση έδειξε ότι τα νευρωνικά μοτίβα που σχετίζονται με την κίνηση δεν προενεργοποιήθηκαν παράλληλα πριν από την εκτέλεση. Ο post hoc μετασχηματισμός τόσο της χρονοσειράς του σήματος ΗΕΓ όσο και αυτής του ΗΜΓ καθώς και η ανάλυση χρονισμού κατέδειξαν ότι το σήμα ΗΕΓ κλιμακώθηκε κατά τη διάρκεια του σχεδιασμού ακολουθίας σύμφωνα με την ταχύτητα της συνθηματικής ακολουθίας. Ο χρονισμός μιας κίνησης που δεν σχετίζεται με την προγραμματισμένη ακολουθία επαναλήφθηκε κατά τη διάρκεια του σχεδιασμού της ακολουθίας ταυτόχρονα με τη διαδοχική κίνηση στην πρώτη θέση. Και τα δύο ευρήματα δεν ήταν παρόντα στη νευρική περιφέρεια κατά τη διάρκεια του σχεδιασμού της ακολουθίας υποδηλώνοντας μια πρόβα ανώτερου επιπέδου χρονισμού των επερχόμενων κινήσεων απουσία εμφανούς κινητικής συμπεριφοράς. Συνολικά, αυτά τα ευρήματα καταδεικνύουν ότι η σειρά και ο χρονισμός ελέγχονται από διαφορετικούς μηχανισμούς κατά τη διάρκεια του σχεδιασμού των επιδέξιων κινητικών ακολουθιών. Αυτή η έρευνα έχει επιπλοκές για την κατανόηση ενός αρθρωτού ελέγχου της αναπαράστασης των κινητικών ακολουθιών και της δυναμικής σχεδιασμού μέσω διαφορετικών τρόπων και μετρήσεων. Τέλος, αυτά τα ευρήματα συζητούνται σε σχέση με τις επιδέξιες κινητικές ακολουθίες σε κινητικές διαταραχές.