Global biogeographic patterns of insular land snails

Abstract

Island biotas have been fascinating naturalists for centuries, their study having played a pivotal role in our understanding of the fundamental processes governing the emergence of large- to global-scale macroecological patterns. However, such patterns have been described and studied based mainly on vertebrates, and to a lesser extent on plants. Invertebrate species, which form the enormous majority of global biodiversity, have markedly been overlooked from global-scale macroecological studies, partly because of the absence of comprehensive datasets and partly due to a preferential research engagement on their arguably more attractive vertebrate and plant counterparts. This thesis aims to inform this gap for land snails, i.e. a taxon which is commonly used as a model organism in island biogeographic studies. Insular land snails are an ideal group of organisms for the investigation of diversity patterns at a macroecological scale. They are numerous – with ca. 23,000 known species, they exhibit extraordinary rates of endemism, they are found in a variety of terrestrial ecosystems, and they demonstrate ample morphological variability. At the same time, insular land snails are among the most threatened animals on Earth, already having suffered extensive human-caused extinctions. These characteristics make them excellent models for inferring processes determining community assembly and distribution from observed macro-scale diversity patterns as well as for elucidating drivers of extinction. The objective of this thesis is two-fold. First, to identify the main drivers of land snail species richness and endemism across the islands of the world. Second, to assess the potential of trait-related extinction selectivity of insular land snails at a global scale. Chapter 1 describes the collation of GlobaLSnails, a Global inventory of insular Land Snail occurrences. The presence/absence data compiled through a thorough literature review reveal that nearly half of globally known land snail species richness – i.e. 11,139 species – are found on 727 continental and oceanic islands scattered across 86 archipelagos around the globe, most of them being endemic at the island (75%) or archipelagic (91%) spatial scale. Chapter 2 seeks to address i) the source and ii) the degree of variation in species richness, through the examination of a variety of environmental factors relating to island geography (e.g. area, current and past isolation), environmental heterogeneity (e.g. average climatic conditions, productive energy, habitat diversity and topography) and human influence (e.g. presence of human and road network). Overall, these factors are shown to be efficient predictors of variation in species richness, being able to explain 80-84% of endemism at different scales. Each group of factors exhibits a unique effect signature across chorotypes (i.e., single-island or archipelagic endemics and native non-endemics), suggesting that different biogeographic processes might be responsible for the emergence of chorotype-specific observed patterns. Chapter 3 quantifies the influence of past archipelago configuration on present‐day insular biodiversity patterns. Comparing the role of long‐lasting archipelago configurations over the Pleistocene to configurations of short duration such as at the Last Glacial Maximum (LGM) and the present-day, it is shown that long-lasting past geographic arrangements affect endemic richness in a more profound way than non-endemic native richness, suggesting that archipelago configurations at intermediate sea levels – which are representative of the Pleistocene – have left a stronger imprint on single‐island endemic richness patterns than extreme archipelago configurations that persisted for only a few thousand years (such as the LGM). Chapter 4 focuses i) on the examination of taxonomic and spatial patterns of vulnerability for a subset of species with available IUCN conservation status assessments, and ii) on quantifying the influence of species’ intrinsic traits, such as shell morphology and geographic range size, on the probability of extinction. Results show that extinction risk is non-random, neither in terms of taxonomy – with certain families contributing many more threatened and extinct species than others – nor in terms of geography – with certain areas of the world exhibiting much greater rates of extinction than others. Furthermore, species’ intrinsic traits are highly related to the probability of extinction, with shell size and endemism level – i.e. two traits that are widely used as correlates of extinction in other taxa – exhibiting strong positive effects on the classification of species into higher IUCN categories. Overall, the present thesis is one of few attempts to examine insular invertebrate diversity at coarser scales, thus complementing previous studies on other better studied vertebrate and plant taxa towards a – taxonomically speaking – all-inclusive assessment of the factors governing the emergence, maintenance and loss of global biodiversity.

Η νησιωτική βιοποικιλότητα εξάπτει την περιέργεια και το θαυμασμό των επιστημόνων εδώ και αιώνες, καθώς η μελέτη της έχει προσφέρει γνώσεις ζωτικής σημασίας για την κατανόηση των μηχανισμών που καθορίζουν την εμφάνιση μακρο-οικολογικών προτύπων ποικιλότητας. Ωστόσο, τέτοια πρότυπα έχουν διαχρονικά περιγραφεί και μελετηθεί χρησιμοποιώντας – κατά κύριο λόγο – μια στενή γκάμα σπονδυλωτών και – σε μικρότερο βαθμό – φυτικών οργανισμών. Τα ασπόνδυλα είδη, τα οποία συγκροτούν την συντριπτική πλειοψηφία των καταγεγραμμένων ειδών του πλανήτη, απουσιάζουν εμφατικά από παγκόσμιες μακρο-οικολογικές μελέτες, τόσο εξαιτίας της έλλειψης εμπεριστατωμένων δεδομένων μεγάλης γεωγραφικής κλίμακας όσο και εξαιτίας μιας γενικευμένης – για πολλούς – προτίμησης στην έρευνα των πιο ελκυστικών σπονδυλωτών και φυτικών taxa. Στην διατριβή αυτή επιχειρείται η γεφύρωση αυτού του κενού για τα χερσαία σαλιγκάρια, μια ομάδα ασπόνδυλων οργανισμών που χρησιμοποιείται ευρέως σε μελέτες νησιωτικής βιογεωγραφίας. Τα χερσαία σαλιγκάρια αποτελούν μια εξαιρετική ομάδα οργανισμών για τη διερεύνηση μακρο-οικολογικών προτύπων ποικιλότητας. Είναι πολυάριθμα – με περίπου 23.000 περιγραμμένα είδη – παρουσιάζουν υψηλά επίπεδα ενδημισμού, απαντώνται σε πληθώρα χερσαίων οικοσυστημάτων και διαθέτουν ένα ευρύ φάσμα μορφολογικών παραλλαγών. Επιπλέον, τα χερσαία σαλιγκάρια αποτελούν μία από τις πιο απειλούμενες ομάδες ζωικών οργανισμών παγκοσμίως, καθώς πολλά από τα έως τώρα γνωστά είδη έχουν ήδη εξαφανιστεί ως αποτέλεσμα ανθρώπινων παρεμβάσεων. Τα χαρακτηριστικά αυτά, τα καθιστούν οργανισμούς-μοντέλα για την κατανόηση των οικολογικών και εξελικτικών διαδικασιών που διαμορφώνουν τη σύνθεση και την κατανομή νησιωτικών βιοκοινοτήτων καθώς και των παραγόντων που επηρεάζουν την πιθανότητα εξαφάνισής τους. Ο στόχος της διατριβής αυτής είναι διττός. Πρώτον, η εξέταση των κύριων περιβαλλοντικών παραγόντων που διαμορφώνουν τον πλούτο ειδών και τον ενδημισμό των νησιωτικών πανίδων χερσαίων σαλιγκαριών παγκοσμίως. Δεύτερον, η διερεύνηση των εγγενών ενδοειδικών μορφολογικών και οικολογικών χαρακτηριστικών ως παράγοντα που καθορίζει το βαθμό ευαλωτότητας και κατ’ επέκταση τον κίνδυνο εξαφάνισης ενός είδους. Στο Κεφάλαιο 1 περιγράφεται η ανάπτυξη της βάσης δεδομένων GlobaLSnails – μιας παγκόσμιας απογραφής δεδομένων παρουσίας/απουσίας νησιωτικών χερσαίων σαλιγκαριών – μέσα από την οποία προκύπτει ότι η νησιωτική ποικιλότητα ειδών χερσαίων σαλιγκαριών σε 727 ηπειρωτικά και ωκεάνια νησιά από 86 αρχιπελαγικά νησιωτικά συγκροτήματα της υφηλίου αντιπροσωπεύει σχεδόν το ήμισυ του παγκόσμιου πλούτου γνωστών ειδών –- 11.139 είδη – με τη συντριπτική πλειοψηφία αυτών να απαντώνται ως νησιωτικά (75%) ή αρχιπελαγικά (91%) ενδημικά είδη. Στο Κεφάλαιο 2 διερευνώνται i) η πηγή και ii) o βαθμός διακύμανσης του πλούτου ειδών σε καθένα από αυτά τα νησιά, μέσα από την εξέταση των επιδράσεων της φυσικής γεωγραφίας (π.χ. έκταση και απομόνωση από ηπειρωτικές μάζες), της περιβαλλοντικής ετερογένειας (π.χ. μέσες κλιματικές συνθήκες, διαθέσιμη παραγωγική ενέργεια, βιοτοπική ποικιλότητα και τοπογραφική περιπλοκότητα) και της επίδρασης του ανθρώπου (π.χ. παρουσία μόνιμων πληθυσμών και οδικού δικτύου). Συνολικά, η διακύμανση του νησιωτικού πλούτου ειδών εξηγείται σε σημαντικό βαθμό από αυτό το σύνολο περιβαλλοντικών παραμέτρων (R2= 80-84%), ενώ καθένας από τους χωρότυπους που εξετάζονται (δηλ. νησιωτικά ενδημικά, αρχιπελαγικά ενδημικά και ιθαγενή μη ενδημικά είδη) αποκρίνεται σε διαφορετικό βαθμό στις διάφορες περιβαλλοντικές παραμέτρους, κάτι που υποδεικνύει τη διαφορετική σχετική συνεισφορά των υποκείμενων βιογεωγραφικών διεργασιών – δηλ. της ειδογένεσης, του εποικισμού και της εξαφάνισης – στην εμφάνιση χωροτυπικά-εξαρτημένων προτύπων ποικιλότητας. Στο Κεφάλαιο 3, εξετάζεται η διαχρονική επίδραση των μεταβολών της θαλάσσιας στάθμης στα πρότυπα του πλούτου ειδών που παρατηρούμε σήμερα. Συγκρίνοντας το ρόλο των πιο μακροχρόνιων αρχιπελαγικών διατάξεων της Πλειστόκαινου γεωλογικής περιόδου με αρχιπελαγικές διατάξεις μικρότερης διάρκειας, όπως αυτές της Τελευταίας Παγετώδους Περιόδου (Last Glacial Maximum) και της σημερινής, συμπεραίνεται ότι αρχιπελαγικές διατάξεις που αντιστοιχούν σε ενδιάμεσα επίπεδα θαλάσσιας στάθμης (δηλ. από -65 έως -85 μ. Μέσης Θαλάσσιας Στάθμης σε σχέση με τη σημερινή) – τα οποία είναι πιο αντιπροσωπευτικά της Πλειστόκαινου γεωλογικής περιόδου – έχουν αφήσει ισχυρότερο αποτύπωμα στα σημερινά πρότυπα ενδημισμού, συγκριτικά με διατάξεις που επικράτησαν για μικρότερα χρονικά διαστήματα (όπως π.χ. αρχιπελαγικές διατάξεις της Τελευταίας Παγετώδους Περιόδου, στα -122 μ. Μέσης Θαλάσσιας Στάθμης). Το Κεφάλαιο 4, εστιάζει στα ταξινομικά και χωρικά πρότυπα της κατάστασης διατήρησης (IUCN conservation status) ενός υποσυνόλου ειδών με διαθέσιμα σχετικά δεδομένα, επιχειρώντας παράλληλα να ποσοτικοποιήσει την επίδραση εγγενών ενδοειδικών χαρακτηριστικών, όπως η μορφολογία κελύφους και το εύρος γεωγραφικής εξάπλωσης, στην πιθανότητα εξαφάνισης ενός είδους. Τα αποτελέσματα δείχνουν ότι οι καταγεγραμμένες εξαφανίσεις ειδών δεν είναι τυχαίες, με ορισμένες οικογένειες σε ορισμένα νησιωτικά συστήματα να έχουν επηρεαστεί από την ανθρώπινη δραστηριότητα περισσότερο από άλλες σε άλλα σημεία του πλανήτη. Επιπλέον, καταδεικνύεται ότι η πορεία ενός είδους προς εξαφάνιση δεν είναι μία τυχαία διαδικασία αλλά σχετίζεται με συγκεκριμένα βιολογικά, βιογεωγραφικά και οικολογικά χαρακτηριστικά. Συνολικά, η παρούσα διατριβή αποτελεί μία από τις λίγες, μέχρι σήμερα, προσπάθειες για την ενσωμάτωση ασπόνδυλων οργανισμών σε βιογεωγραφικές αναλύσεις ευρείας κλίμακας, προσφέροντας μια συμπληρωματική θεώρηση για την κατανόηση των μηχανισμών που διέπουν την εμφάνιση χωρικών και χρονικών προτύπων διάρθρωσης της παγκόσμιας βιοποικιλότητας.

La biodiversité insulaire a suscité la curiosité et l’admiration des scientifiques pendant des siècles, car son étude a fourni des connaissances vitales pour comprendre les mécanismes qui déterminent l’émergence de modèles macro-écologiques de diversité. Cependant, ces modèles ont été décrits et étudiés dans le temps à l’aide, principalement, d’une gamme étroite d’organismes vertébrés et, dans une moindre mesure, végétaux. Les espèces invertébrées, qui constituent la grande majorité des espèces de la planète enregistrées, sont substantiellement absentes des études macro-écologiques mondiales, tant en raison du manque de données approfondies à grande échelle géographique que d’une préférence généralisée - pour beaucoup - pour la recherche des vertébrés et des taxas végétaux les plus attrayants. Dans cette thèse, on tente de combler ce vide pour les escargots terrestres, un groupe d’organismes invertébrés largement utilisé dans les études de biogéographie insulaire. Les escargots terrestres constituent un excellent groupe d’organismes pour étudier les modèles macro-écologiques de diversité. Ils sont nombreux, – avec environ 23 000 espèces décrites – ils présentent des niveaux élevés d’endémisme, ils se trouvent dans une multitude d’écosystèmes terrestres et présentent un large éventail de variantes morphologiques. En outre, les escargots terrestres constituent l’un des groupes d’organismes animaux les plus menacés au monde, car bon nombre des espèces connues jusqu’à présent ont déjà disparu à la suite d’interventions humaines. Ces caractéristiques en font des organismes modèles permettant de comprendre les processus écologiques et évolutifs qui façonnent la composition et la distribution des bio-communautés insulaires ainsi que les facteurs qui influencent la probabilité de leur extinction. L’objectif de cette thèse était double. Premièrement, examiner les principaux facteurs environnementaux qui façonnent la richesse des espèces et l’endémisme de la flore insulaire d’escargots terrestres dans le monde. Deuxièmement, étudier les caractéristiques morphologiques et écologiques intrinsèques en cause comme facteur déterminant le degré de vulnérabilité et, par extension, le risque d’extinction d’une espèce. Le chapitre 1 décrit le développement de la base de données GlobaLSnails – un inventaire mondial des données en présence/absence d’escargots terrestres insulaires – à travers lequel il apparaît que la diversité insulaire des espèces d’escargots terrestres sur 727 îles continentales et océaniques de 86 complexes insulaires archipels du monde représente près de la moitié de la richesse mondiale des espèces connues - 11. 139 espèces - la grande majorité d’entre elles étant considérées comme insulaires (75 %) ou archipels (91%) espèces endémiques. Le chapitre 2 enquête sur i) la source et ii) le degré de variation de la richesse des espèces dans chacune de ces îles par l’examen des effets de la géographie physique (p. ex., superficie et isolement des masses continentales), de l’hétérogénéité environnementale (p. ex., conditions climatiques médianes, énergie productive disponible, diversité de biotope et complexité topographique) et de l’impact de l’homme (p. ex., présence de populations permanente et de réseaux routiers). Dans l’ensemble, la variation de la richesse insulaire des espèces s’explique dans une large mesure par cet ensemble de paramètres environnementaux (R2= 80-84%), tandis que chacun des chorotypes examinés (c’est-à-dire les espèces insulaires endémiques, archipels endémiques et indigènes non endémiques) répond à des degrés divers aux différents paramètres environnementaux, ce qui indique la contribution relative différente des processus biogéographiques sous-jacents – c’est-à-dire l’idogenèse, la colonisation et l’extinction – à l’apparition de modèles de diversité spatialement dépendants. Le chapitre 3 examine l’effet dans le temps des variations du niveau de la mer sur les modèles de richesse des espèces que nous observons aujourd’hui. En comparant le rôle des dispositions archipels les plus longues de la période géologique du Pléistocène avec des dispositions archipels de plus courte durée, telles que celles de la dernière période glaciaire (Last Glacial Maximum) et de l’actuelle, il est conclu que des dispositifs archipels correspondant à des niveaux intermédiaires de niveau marin (c’est-à-dire de -65 à -85 m de niveau moyen marin qu’aujourd’hui) – qui sont plus représentatifs de la période géologique du Pléistocène – ont laissé une empreinte plus forte sur les modèles actuels d’endémisme que les dispositions qui ont prévalu pendant de plus courtes périodes (comme par exemple les dispositions archipels de la dernière période glaciaire, à -122 m. de niveau marin médiane). Le chapitre 4 se concentre sur les normes taxonomiques et spatiales de l’état de conservation (statut de conservation de l’UICN) d’un sous-ensemble d’espèces disposant de données pertinentes, tout en essayant de quantifier l’effet des caractéristiques intrinsèques, telles que la morphologie des coquilles et l’étendue géographique, sur la probabilité d’extinction d’une espèce. Les résultats suggèrent que les extinctions d’espèces enregistrées ne sont pas aléatoires, certaines familles de certains systèmes insulaires ayant été plus touchées par l’activité humaine que d’autres ailleurs sur la planète. En outre, il apparaît que le parcours d’une espèce vers l’extinction n’est pas un processus aléatoire, mais qu’il se rapporte à des caractéristiques biologiques, biogéographiques et écologiques spécifiques. Dans l’ensemble, cette thèse constitue l’un des rares efforts déployés à ce jour pour intégrer les organismes invertébrés dans les analyses biogéographiques à grande échelle, offrant une vision complémentaire pour comprendre les mécanismes régissant l’émergence de modèles spatiaux et temporels de structure de la biodiversité mondiale.